1997年至 2007年，乔纳森鲍威尔被任命为总理托尼布莱尔的办公室主任，他的主要职责是协调唐宁街10号所有的政治性和非政治性工作。1994年，托尼布莱尔被任命为在野党主席之后，乔纳森鲍威尔担任了他的办公室主任。他是Blair办公室中资历最深的成员，从托尼布莱尔被选为工党主席后，他就一直在为托尼布莱尔工作。在13年中，乔纳森鲍威尔参与了所有重大的活动，包括三次Blair成功的竞选活动。

1997年至 2007年，乔纳森鲍威尔被任命为北爱尔兰的首席谈判官，由于他的努力，为北爱尔兰带来了很久没有的和平。他在托尼布莱尔政府关于外交政策和政治策略的制定上也起到了举足轻重的作用。

在乔纳森鲍威尔为Blair工作前，曾做过16年的英国外交官，并参与了Zimbabwe的独立调解，葡萄牙加入欧盟，与中国协调香港回归的问题，与俄罗斯协调在维也纳的人权问题（CSCE）和德国统一的二加四谈判。